In epoca medievale, la Chiesa di San Francesco era ubicata in prossimità del lato sud-occidentale delle ancor sopravvissute mura romane, ma oggi diventa più facile individuarla nell'attuale via San Francesco in posizione adiacente alla sede municipale.

Il complesso architettonico di San Francesco, comprendente chiesa e convento, venne edificato a partire dalla metà del XIII secolo, come si evince dalla bolla papale datata 1255, nella quale Alessandro IV concede indulgenze a chi elargisce contributi finanziari per l'edificazione.

Da questo momento in poi la fabbrica sarà patrocinata dai Malatesta fino al 1463, anno della perdita del loro potere sulla città. Anzi, venne prescelta dalla potente dinastia riminese come luogo atto ad ospitare le tombe di alcuni membri della famiglia, originariamente collocate all'interno del coro, trasferite poi sotto il loggiato dalla metà del XVII secolo. Il complesso francescano sarà ultimato attorno al 1336, data della sua consacrazione.

Dell'originario convento non rimane alcuna traccia, poiché fu demolito e ricostruito ex novo nella seconda metà del XVIII secolo secondo un gusto di ascendenza vanvitelliana, oggi attribuito al progetto dell'architetto fanese Francesco Maria Ciaraffoni che lo portò a termine nel 1774.
Dell'antica chiesa sopravvive invece parte del fianco sud-occidentale tuttora visibile, e parte del muro parallelo a quest'ultimo oggi occultato dall'edificio conventuale settecentesco, oltre alla facciata altrettanto occultata dalle tombe Malatestiane e dalla loggia ottocentesca.

Il prospetto della chiesa medievale si presentava suddiviso in due ordini: il primo era costituito dal loggiato aperto su via San Francesco mediante tre arcate ogivali sostenute da colonnine; il secondo ordine si innalzava in posizione più arretrata rispetto al primo e adottava il consueto schema a capanna, il cui paramento di facciata era appena interrotto da un occhio, successivamente tamponato dall'insistenza della facciata ottocentesca.
Al di sotto del loggiato si apriva il magnifico portale strombato di accesso alla chiesa. Come risulta dall'osservazione delle fiancate laterali ancora perfettamente visibili, l'antica chiesa risultava estremamente semplice: costituita di materiale laterizio, si caratterizzava nel paramento murario laterale, da una teoria di lesene che ne scandiva ritmicamente la superficie terminando con un motivo ad archetti pensili che probabilmente correva lungo tutto lo sviluppo del perimetro. Quattro monofore a distanza regolare, di cui una conserva la foggia ogivale gotica, si aprivano ad interrompere l'uniforme compattezza muraria delle fiancate.

Nel XIX secolo la chiesa fu oggetto di restauri finalizzati ad ampliare ed ammodernare l'edificio, ad opera dell'architetto senigalliese Giuseppe Ferroni e dell'ingegnere Angelo Innocenzi. Il progetto prevedeva: la semplificazione dell'interno mediante la rimozione di lapidi e lesene; l'allungamento dell'aula con conseguente abbattimento delle originarie absidi squadrate; la ricostruzione di un'unica abside semicircolare; l'innalzamento dei muri perimetrali; il rivestimento interno mediante un maestoso colonnato; l'inserimento di trabeazioni e altari; una copertura a volta; il tutto secondo un gusto squisitamente Neoclassico memore degli ariosi spazi della cattedrale di Urbino.

L'aspetto esterno della ricostruita chiesa ottocentesca si configurava invece come innalzamento delle strutture murarie preesistenti. Nella cortina muraria perimetrale correvano grandi finestre rettangolari, alternate da coppie di contrafforti. Solo la parte absidale venne allungata e la muratura raccordata in un'unica abside semicircolare. La parete della zona presbiteriale si arricchiva dell'ampia finestra termale, unico elemento alternativo ai finestroni rettangolari che correvano lungo tutto il perimetro murario fino alla parete absidale e alla facciata, dove i medesimi finestroni venivano ripetuti ciechi.
L'interno dell'antica chiesa venne completamente perduto durante i lavori di ammodernamento ottocentesco, che ne determinarono il completo rivestimento marmoreo. Alla metà del XIX secolo l'interno della chiesa doveva presentarsi estremamente snella per i calibrati rapporti di proporzione tra altezza e larghezza determinatisi dopo l'intervento dell'Innocenzi ed estremamente elegante per l'apparato decorativo improntato a stilemi classici che ne fece un capolavoro di architettura Neoclassica.
L'intervento ottocentesco però compromise seriamente la statica dell'edificio che aveva raggiunto ormai dimensioni monumentali, tanto che si rese necessario un intervento di consolidamento nel 1899.

Con la soppressione dell'ordine dei Frati Minori Francescani, nei primi anni del Novecento, la chiesa sarà utilizzata come stalla e magazzino, mentre l'edificio conventuale venne adibito a caserma militare fino al 1912, anno in cui, con la costruzione della nuova, diverrà l'attuale sede municipale.
Nel 1930 un violento sisma compromise la solidità della struttura tanto da rendere improrogabile l'abbattimento della copertura e della sopraelevazione ottocentesca: ecco perché oggi la chiesa francescana ci appare priva del tetto.

La Loggia Malatestiana venne ricostruita verso la metà dell'Ottocento in stile Neogotico dall'ingegnere faentino Filippo Bandini contemporaneamente ai lavori di ricostruzione della chiesa.
La loggia si sviluppa su tre ampie arcate a sesto acuto poggianti su colonne in pietra collocate su di un basamento in blocchi di laterizio, mentre le arcate laterali insistono su pilastri angolari che recano semicolonne addossate. Nella campata centrale si apre il magnifico portale strombato di accesso alla chiesa, risalente all'epoca della primitiva edificazione.
Occupano le campate laterali di destra e di sinistra rispettivamente, la tomba di Pandolfo III Malatesta, quella di sua moglie Paola Bianca e la tomba di Bonetto da Castelfranco, medico di corte, sovrastata da una lastra sepolcrale recante lo stemma malatestiano.